Der Schwefelstoffwechsel in subtropischen Meeresmangrovensedimenten unterscheidet sich grundlegend von anderen Lebensräumen, wie SMDB zeigt

Wissenschaftliche Berichte Band 13, Artikelnummer: 8126 (2023) Diesen Artikel zitieren

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Die Shotgun-Metagenomsequenzierung bietet die Möglichkeit, wenig erforschte seltene Populationen wiederherzustellen und schwer aufzuklärende biochemische Wege zu identifizieren. Informationen zu Schwefelgenen, einschließlich ihrer Sequenzen, sind jedoch in öffentlichen Datenbanken verstreut. Hier stellen wir SMDB (https://smdb.gxu.edu.cn/) vor – eine manuell kuratierte Datenbank von Schwefelgenen, die auf einer eingehenden Überprüfung der wissenschaftlichen Literatur und der Orthologiedatenbank basiert. Die SMDB enthielt insgesamt 175 Gene und deckte 11 Schwefelstoffwechselprozesse mit 395.737 repräsentativen Sequenzen ab, die mit 110 Phyla und 2340 Gattungen von Bakterien/Archaeen verbunden waren. Mithilfe des SMDB wurde der Schwefelkreislauf von fünf Lebensräumen charakterisiert und die mikrobielle Vielfalt von Mangrovensedimenten mit der anderer Lebensräume verglichen. Die Struktur und Zusammensetzung der Mikroorganismengemeinschaften und Schwefelgene unterschieden sich deutlich zwischen den fünf Lebensräumen. Unsere Ergebnisse zeigen, dass die Alpha-Diversität der Mikroorganismen in Mangrovensedimenten deutlich höher war als in anderen Lebensräumen. Gene, die an der dissimilatorischen Sulfatreduktion beteiligt sind, waren in subtropischen Meeresmangroven und Tiefseesedimenten reichlich vorhanden. Die Ergebnisse des neutralen Gemeinschaftsmodells zeigten, dass die mikrobielle Ausbreitung im marinen Mangroven-Ökosystem höher war als in anderen Lebensräumen. Der Flavilitoribacter eines schwefelmetabolisierenden Mikroorganismus wird in den fünf Lebensräumen zu einem zuverlässigen Biomarker. SMDB wird Forschern dabei helfen, Gene des Schwefelzyklus aus dem Metagenom effizient zu analysieren.

Mikroorganismen spielen eine wesentliche Rolle im Schwefelkreislauf, der die Verbindungen der Schwefelumwandlung und deren Verbleib in der Umwelt bestimmt1. Schwefelverbindungen sind in natürlichen Umgebungen reichlich vorhanden, und in Meeresökosystemen gibt es große Mengen an Sulfaten und Sulfiden2. Der Schwefelkreislauf, der hauptsächlich durch Schwefeloxidation und Sulfatreduktion angetrieben wird, ist eng mit anderen biochemischen Kreisläufen (z. B. Kohlenstoff, Stickstoff, Phosphor) verknüpft und hat weitreichende Auswirkungen auf das Umweltökosystem3. Basierend auf früheren Berichten spielen sulfatreduzierende Bakterien (SRB) eine entscheidende Rolle bei der Ausfällung von Schwermetallen4, Schadstoffen5 und dem biologischen Abbau von Kohlenwasserstoffen6. Daher ist die Charakterisierung der Gene des Schwefelkreislaufs und der schwefelmetabolisierenden Mikroorganismen wichtig, um die Prozesse des Schwefelkreislaufs in der Umwelt zu verstehen.

Der Schwefelkreislauf ist ein komplexer biochemischer Prozess in der Umwelt, der aus anorganischen und organischen Schwefelumwandlungen besteht. Anorganische Umwandlungen (d. h. kanonische dissimilatorische Sulfatreduktion [DSR] und assimilatorische Sulfatreduktion [ASR]) wurden, wie in der vorherigen Studie beschrieben, gut untersucht7. Beispielsweise zeigte die Zusammensetzung der Mikroorganismengemeinschaften, dass Deltaproteobakterien die dominierende Klasse von SRB waren und der Weg der ASR eine starke Sulfatreduktion in einem Biofilm-Membran-Bioreaktor im Originalmaßstab für die Textilabwasserbehandlung war7. Angesichts der Fülle an organischem Schwefel im Umweltökosystem spielen organische Schwefelumwandlungen eine wichtige Rolle im Schwefelkreislauf8. Frühere Forschungen konzentrierten sich auf anorganische Schwefelumwandlungen, daher müssen die Auswirkungen organischer Schwefelverbindungen auf Ökosysteme noch erforscht werden3. Organische Schwefelverbindungen waren in der Meeresumwelt reichlich vorhanden, beispielsweise Dimethylsulfoniopropionat (DMSP)9, Sulfonate3, Sulfatester3 und Methanthiol (MeSH)10. Das enzymatische Abbauprodukt von DMSP (Dimethylsulfid [DMS]) kann zu einer globalen Erwärmung führen9. Sulfonate sind eine entscheidende ökologische Prävalenz für den Energieaustausch zwischen mikrobiellen Autotrophen und Heterotrophen, was auf die Bedeutung des organischen Schwefelstoffwechsels in der Umwelt hinweist11. Daher ist es von entscheidender Bedeutung, Fähigkeiten zu entwickeln, um den vollständigen Schwefelkreislauf mithilfe fortschrittlicher Technologien zu erreichen.

Zuvor wurden erhebliche Anstrengungen unternommen, um Schwefelkreislaufprozesse durch die Analyse von Schlüsselgenen wie der dissimilatorischen Sulfitreduktase (dsrB)12, der Adenylylsulfatreduktase (aprA)13 und der Thiosulfohydrolase (soxB)14 zu charakterisieren. Angesichts des Bedarfs an geeigneten DNA-Primern für viele Schwefelgene führt die Polymerase-Kettenreaktion (PCR) normalerweise zu ungenauen experimentellen Ergebnissen15,16. Die Shotgun-Metagenomsequenzierung bietet jedoch die Möglichkeit, den noch wenig erforschten Schwefelkreislauf wiederherzustellen17. Potenzielle Gene, die am Schwefelkreislauf beteiligt sind, wurden für die Metagenomanalyse mithilfe der Orthologiedatenbank18 annotiert. Für die genaue Annotation funktioneller Gene ist jedoch eine umfassende und zuverlässige Orthologiedatenbank unerlässlich. Daher werden die Ergebnisse der metagenomischen Analyse stark von der Auswahl der Orthologiedatenbanken beeinflusst.

Angesichts der Nichtverfügbarkeit einer umfassenden Schwefeldatenbank sind mehrere Datenbanken wie Clusters of Orthologous Groups (COG)19, Kyoto Encyclopedia of Genes and Genomes (KEGG)20, Evolutionary Genealogy of Genes: Non-supervised Orthologous Groups (eggNOG)21 und M5nr22 werden häufig für den effizienten metagenomischen Datensatz verwendet. Darüber hinaus ist jedoch eine Datenbank mit einer hohen Abdeckung von Schwefelgenen erforderlich23. Angesichts der ähnlichen Funktionsdomänen der Gene sollten kleine Fehlerhäufigkeitswerte aus der Anwendung dieser Datenbanken bei der Analyse von Schwefelkreisläufen vermieden werden24. Die Suche nach Schwefelkreislaufgenen in großen Datenbanken ist zeitaufwändig. Daher sollte eine spezifische Datenbank mit Genen im Zusammenhang mit dem Schwefelkreislauf entwickelt werden, um diese Probleme anzugehen.

Die Prozesse des Aufbaus mikrobieller Gemeinschaften bestimmen die Verteilungsmuster und die Häufigkeit der Arten25. Die neutrale Theorie geht davon aus, dass stochastische Prozesse (Ausbreitung, lokales Aussterben und ökologische Drift) zu Variationen in der Zusammensetzung der mikrobiellen Gemeinschaft führen26. Dieser Theorie zufolge kann der Schwefelkreislauf in verschiedenen Gebieten aufgrund der geografischen Entfernung unterschiedlich sein. Mangroven sind an tropischen und subtropischen Küsten weit verbreitet, um Wellen und Stürmen standzuhalten. Aktuelle Studien haben den Schwefelstoffwechsel in Mangroven-Ökosystemen untersucht27. Es wird jedoch noch ermittelt, wie sich mikrobielle Gemeinschaften und der Schwefelkreislauf von anderen Biomen wie Hochlandwäldern, Tiefseesedimenten, Meeresgewässern und Süßwasser unterscheiden.

Eine manuell integrierte Datenbank, nämlich die Schwefelmetabolismus-Gen-Integrationsdatenbank (SMDB), die die meisten Schwefelkreislaufgene aus öffentlichen Datenbanken (z. B. KEGG, COG, eggNOG, M5nr und NR) sammelt, wurde entwickelt, um die Einschränkungen von zu beheben derzeit verfügbaren öffentlichen Ressourcen und erleichtern die Identifizierung und Charakterisierung von Schwefelgenen und Schwefel metabolisierenden Mikroorganismengemeinschaften. Unsere Beweggründe bei der Entwicklung von SMDB sind folgende: (i) die Verbesserung des Schwefelwegs über funktionelle Gene und assoziierte Mikroorganismen und (ii) die Erleichterung der Annotation von Schwefelzyklusinformationen bei der Shotgun-Sequenzierung. SMDB wurde eingesetzt, um Schwefelkreislaufgene und Schwefel metabolisierende Mikroorganismengemeinschaften aus verschiedenen Lebensräumen (Hochlandwälder, Tiefseesedimente, Meeresgewässer, Flusssedimente und Mangrovensedimente) funktionell und taxonomisch zu identifizieren. Diese Studie könnte eine hochwertige Schwefelzyklus-Datenbank für die funktionelle Profilierung von Shotgun-Metagenomen liefern.

Die universelle Proteindatenbank (UniProt) (http://www.uniprot.org/; Oktober 2019) wurde verwendet, um Kerndatenbanksequenzen von Schwefelkreislaufgenen mithilfe von Schlüsselwörtern abzurufen. COG (ftp://ftp.ncbi.nih.gov/pub/COG/COG2014/data), eggNOG (http://eggnogdb.embl.de/download/eggnog_4.5/), KEGG (http://www .genome.jp/kegg/; Oktober 2019) und M5nr (ftp://ftp.metagenomics.anl.gov/data/M5nr/current/M5nr.gz; Oktober 2019) wurden zum Abrufen nicht zielgerichteter homologer Sequenzen verwendet. Darüber hinaus wurden die homologen Sequenzen aus der nichtredundanten (NR)-Datenbank des NCBI (ftp://ftp.ncbi.nlm.nih.gov/blast/db/; Oktober 2019) zur erstellten Kerndatenbank hinzugefügt.

Eine integrierte Datenbank wurde manuell erstellt, um Schwefelkreislaufgene aus Shotgun-Metagenomen zu profilieren, wie in einer früheren Studie28 beschrieben, mit geringfügigen Änderungen. Eine integrative Datenbank mit Genen des Stickstoffkreislaufs wurde von Forschern manuell kuratiert28. Die detaillierte Methode zur Datenbankentwicklung wird im Folgenden beschrieben (Abb. 1).

Flussdiagramm der wichtigsten Schritte für die SMDB-Konstruktion. Zunächst wurde eine Kerndatenbank für ausgewählte Gene erstellt, indem Proteinsequenzen mithilfe von Schlüsselwörtern aus UniProt-Datenbanken abgerufen wurden. Zweitens wurde eine vollständige Datenbank erstellt, indem Zielgene aus Datenbanken integriert wurden, darunter COG, eggNOG, KEGG, M5nr und NR. Drittens wurde ein PERL-Skript entwickelt, um mithilfe von Suchwerkzeugen funktionelle und taxonomische Profile für Shotgun-Metagenome zu generieren.

Der Schwefelstoffwechsel in KEGG- und MetaCyc-Datenbanken29 wurde herangezogen, um Gene abzurufen, die am Schwefelkreislauf beteiligt sind. Durch eine umfangreiche Literaturrecherche wurden nur die Gene gesammelt, bei denen experimentell bestätigt wurde, dass sie am Schwefelstoffwechsel beteiligt sind. Im nächsten Schritt wurde die UniProt-Datenbank mit ihren Schlüsselwörtern (z. B. dissimilatorische Sulfitreduktase-Alpha-Untereinheit: dsrA) durchsucht, um die entsprechenden annotierten Gensequenzen für den Schwefelstoffwechsel herunterzuladen. Bei Genen mit vagen Definitionen (z. B. cysQ und MET17) wurde der vollständige Proteinname in die Schlüsselwörter eingefügt, um Sequenzen mit vagen Anmerkungen auszuschließen. Um die Genauigkeit von SMDB sicherzustellen, wurden diese Sequenzen für jedes Schwefelzyklus-Gen dann manuell anhand ihrer Anmerkungen überprüft. Schließlich wurden diese gesammelten Sequenzen als Kerndatenbank für Schwefelkreislaufgene ausgewählt.

COG-, eggNOG-, KEGG-, M5nr- und NR-Datenbanken wurden verwendet, um die homologen Sequenzen der Schwefelgene abzurufen, um eine vollständige Datenbank aufzubauen und falsch positive Ergebnisse zu reduzieren. Die integrative Datenbank umfasste die Kerndatenbank der Schwefelkreislaufgene und ihrer homologen Sequenzen. Die Sequenzdateien dieser integrativen Datenbank wurden mithilfe des CD-HIT (v.4.5.6, Identität auf 100 % eingestellt)30 geclustert. Anschließend wurden repräsentative Sequenzen aus dieser integrativen Datenbank ausgewählt, um die SMDB zu erstellen. Der Schwefelstoffwechsel in KEGG, MetaCyc und Referenzen wurde auf die Genzuordnungen der SMDB-Schwefelwege bezogen.

Für die taxonomische Annotation von SMDB wurden die SMDB-Sequenzen über BLASTP von DIAMOND (v.0.9.29.130, Abdeckung > 50 %, E-Wert < 1 × 10–10) mit der NR-Datenbank abgeglichen. Anschließend wurde das BLASTP-Ergebnis unter Verwendung des LCA-Algorithmus der MEGAN-Software durchgeführt, um eine taxonomische Klassifizierung zu erhalten32. Die SMDB (v.1) wurde am 8. Januar 2020 auf GitHub (https://github.com/taylor19891213/sulfur-metabolism-gene-database) hinterlegt. Im Gegensatz dazu ist die Analyseplattform der SMDB-Website seitdem online 22. Juni 2020 (https://smdb.gxu.edu.cn/).

Das SMDB wurde zur Analyse von Schwefelkreislaufgenen und Schwefel metabolisierenden Mikroorganismengemeinschaften aus fünf verschiedenen Lebensräumen eingesetzt: Hochlandwälder33, Tiefseesedimente34,35, Meeresgewässer36, Flusssedimente37 und Mangrovensedimente38. Diese Daten wurden vom NCBI (https://www.ncbi.nlm.nih.gov/sra) und der GSA-Datenbank des Chinese National Genomics Data Center (https://bigd.big.ac.cn/gsub/) bezogen ( Ergänzungstabelle S1). Die Sequenzdaten wurden von Megahit (v1.1.3) mit Standardparametern zusammengeführt und zusammengestellt39. Die zusammengestellten Sequenzen wurden zur Genvorhersage von Prodigal (v3.02)40 verwendet. Die Anzahl der Lesevorgänge im Gen-Alignment in allen Proben wurde von SoapAligner (v2.21)41 berechnet. Die gennormalisierte Häufigkeit wurde basierend auf der Anzahl der Lesevorgänge und der Genlänge berechnet. Anschließend wurden die zusammengestellten Sequenzen mithilfe der Datenbanken SMDB, COG, eggNOG, KEGG, M5nr, SCycDB und NR über DIAMOND mit Parametern versehen, die als E-Wert-Grenzwert von 1 × 10−531 festgelegt waren. Zur weiteren Annotation der Taxonomie werden Schwefelsequenzen aus den zusammengeführten Sequenzen extrahiert. Mikroorganismen auf unterschiedlichen taxonomischen Ebenen wurden nach dem LCA-Algorithmus (Least Common Ancestor) erzeugt42.

Shannon-Indizes spiegeln die Artenvielfalt in den Proben wider43. Die Shannon-Indizes wurden mit dem R-Paket berechnet. Die Hauptkoordinatenanalyse (PCoA) wurde verwendet, um die Unterschiede in der mikrobiellen Gemeinschaft und der Schwefelgenstruktur zwischen Proben aus verschiedenen Regionen mithilfe des R-Pakets „stats“ zu beschreiben. Die R- und P-Werte von PCoA werden auf Basis von ANOSIM unter Verwendung des R-Pakets „vegan“ berechnet. Das Neutral-Community-Modell (NCM) wurde verwendet, um die Zusammensetzung der mikrobiellen Gemeinschaft in verschiedenen Lebensräumen zu erklären44. Statistische Tests von Genen, die am Schwefelstoffwechsel zwischen marinen und nichtmarinen Ökosystemen beteiligt sind, wurden durchgeführt, indem ihre Häufigkeit mit dem Tukey-Kramer-Test verglichen wurde. Der LSD-Test (Least Significant Difference)45 wurde zur Analyse des Varianzmodells (ANOVA) für mehrere Vergleiche zwischen fünf Lebensräumen für schwefelmetabolisierende Mikroorganismen verwendet.

Mithilfe von Schlüsselwörtern (z. B. Schwefel, Sulfat) wurden 284.541 Literaturberichte von 1976 bis 2021 im Web of Science abgerufen und anschließend über einen Webcrawler mit Python Aufzeichnungen über Schwefelgene abgerufen. Nach manueller Überprüfung wurden 875 verwandte Literaturberichte (repräsentative Literatur wurde rekrutiert) und 175 Gene, die 11 Schwefelstoffwechselwege abdecken (einschließlich assimilatorische Sulfatreduktion, Thiosulfatdisproportionierung, Sulfidoxidation, dissimilatorische Sulfatreduktion, Sulfitoxidation, Schwefeloxidation, Schwefelreduktion, Tetrathionatoxidation, Tetrathionatreduktion, Thiosulfatoxidation und organischer Abbau/Synthese) wurden in der SMDB rekrutiert (Tabelle 1, Ergänzungstabelle S2). Jedes Schwefelgen verfügt über umfangreiche Informationen, einschließlich des Wirkmechanismus, der Struktur und der Sequenz. Die SMDB erhielt 395.737 repräsentative Sequenzen bei einem Identitätsgrenzwert von 100 %. Eine Zusammenfassung der Gene des Schwefelstoffwechselwegs finden Sie in den ergänzenden Materialien.

Die Abdeckung der Gene des Schwefelstoffwechsels in der SMDB wurde mit vorhandenen öffentlichen Datenbanken verglichen, um den Zweck der Erstellung einer Datenbank der Gene des Schwefelstoffwechsels in dieser Studie zu veranschaulichen. Von den 175 Schwefelgenen, die wir im SMDB rekrutierten, konnten nur 118, 157, 144, 169 und 172 in den Datenbanken COG, eggNOG, KEGG, M5nr und NR gefunden werden (ergänzende Abbildung S6). Diese Sequenzen wurden in öffentlichen Datenbanken und SMDB über die Programmiersprache Perl für jedes Schwefelgen gezählt. Die Ergebnisse zeigten, dass die Abdeckung der SMDB-haltigen Schwefelgensequenzen die der COG-, eggNOG-, KEGG-, M5nr- und NR-Datenbanken übertraf (Abb. 2). Fast 342.433 Schwefelgensequenzen wurden im SMDB gefunden und waren bisher nicht in NR-Datenbanken enthalten. Die 25 metagenomischen Daten aus fünf Lebensräumen wurden mit den Datenbanken SMDB, COG, eggNOG, KEGG, M5nr, SCycDB und NR abgeglichen, um den Schwefelstoffwechsel zu analysieren.

Prozentsatz der Sequenzen, die zu den ausgewählten Schwefelkreislaufgenen in öffentlichen Datenbanken gehören. Blau zeigt weniger Gensequenzen aus der entsprechenden öffentlichen Datenbank an. Heatmap gemäß den Z-Scores der häufig vorkommenden Gen(unter)familie. Die Heatmap wurde mit dem Paket „pheatmap“ (v1.0.12, https://cran.r-project.org/web/packages/pheatmap/index.html) erstellt.

Schwefelsequenzen wurden mithilfe eines lokalen BLASTP-Programms erneut mit der NR-Datenbank abgeglichen, um die Struktur und Zusammensetzung des taxonomischen Schwefelkreislaufs in SMDB zu erhalten. Die SMDB umfasste 93 Phyla, 87 Klassen, 194 Ordnungen, 432 Familien und 2225 Bakteriengattungen sowie 17 Phyla, 15 Klassen, 25 Ordnungen, 38 Familien und 115 Archaeengattungen (Tabelle 2). Bei den Bakterien waren Proteobakterien (66,9 %), Actinobakterien (14,2 %) und Firmicutes (12,1 %) die dominierenden Stämme, gefolgt von Pseudomonas (10,4 %), Escherichia (5,4 %), Burkholderia (4,3 %) und Streptomyces (4,1 %). ) waren die dominierenden Gattungen im SMDB (Ergänzungstabelle S3). Tabelle 2 zeigt, dass die assimilatorische Sulfatreduktion mit 85 Phyla und 1840 Gattungen die höchste Abdeckung an Mikroorganismen aufweist, gefolgt vom organischen Abbau und der Synthese mit 54 Phyla und 1500 Gattungen und der dissimilatorischen Sulfatreduktion mit 54 Phyla und 904 Gattungen. Euryarchaeota, Crenarchaeota, Thaumarchaeota, Candidatus Thorarchaeota und Candidatus Bathyarchaeota waren die dominierenden Archaeenstämme in SMDB (Ergänzungstabelle S3). Haloferax, Haloarcula, Archaeoglobus, Methanosarcina, Thermococcus, Nitrosopumilus, Methanobrevibacter, Methanothrix und Methanobacterium waren die dominierenden Archaeengattungen in SMDB (Ergänzungstabelle S3). Auf Gattungsebene wies die assimilatorische Sulfatreduktion mit 79 Gattungen die größte Diversität auf, gefolgt von organischem Abbau/Synthese (67 Gattungen) und Schwefeloxidation (45 Gattungen) (Tabelle 2).

Auf der SMDB-Website war eine einfache Stichwortsuche verfügbar, die eine schnelle Suche nach Schwefelgenen in unserer Datenbank ermöglichte. Beispielsweise können Benutzer, die sich für die dissimilatorische Sulfitreduktase-Alpha-Untereinheit interessieren, nach dem Schlüsselwort „dsrA“ suchen. In den Suchergebnissen wurden detaillierte Informationen zu jedem Schwefelgen angezeigt. Eine erweiterte Suchfunktion ermöglicht Benutzern die Suche nach Wegen des Schwefelkreislaufs.

Auf der SMDB-Website wurde außerdem eine DIAMOND-Schnittstelle zur Identifizierung und Kommentierung von Schwefelgenen bereitgestellt. Über diese Schnittstelle können 2 GB metagenomischer Daten (d. h. Multi-FASTA-Datei und Multi-FASTQ-Datei) bereitgestellt werden, was 60 s BLAST-Zeit verbraucht. Die Webinterface-Aufgaben erforderten eine Warteschlange. Die Ausgabe der Anmerkungsergebnisse erfolgte im Standard-m8-Format; Es wurden jedoch zusätzliche Darstellungen bereitgestellt, die spezifisch für Schwefelkreislaufgene waren. Unser „SMDB-Annotationsformat“ wurde aus dem Ähnlichkeitsgrad zu den Datenbanksequenzen abgeleitet, die einem bestimmten Schwefelgen zugeordnet sind.

Als konkretes Beispiel wurden in dieser Studie Fun Gene-Datenbanksequenzen (dsrA/B und soxB) zur Validierung verwendet (Tabelle 3). Diese Sequenzen wurden mit der SMDB über DIAMOND annotiert, wobei die Parameter auf einen E-Wert-Grenzwert von 1 × 10−5 eingestellt waren. Die Ergebnisse zeigten, dass SMDB Schwefelgene korrekt klassifizieren konnte.

Insgesamt wurden 3403 Mikroorganismen aus fünf Lebensräumen nachgewiesen. Die anhand des Shannon-Index gemessene Alpha-Diversität war in Mangroven deutlich höher als in den anderen Lebensräumen (Abb. 3a). Die Hauptkoordinatenanalyse (PCoA) ergab, dass die mikrobielle Beta-Diversität in fünf Lebensräumen signifikant unterschiedlich war (Abb. 3b; ANOSIM, Permutationen = 999, p-Wert = 0,001, R2 = 0,86). Die mikrobielle Gemeinschaft zeigte eine besondere Zusammensetzung in Mangrovenökosystemen, die überwiegend aus Mitgliedern der Deltaproteobakterien (37,05 %) bestand, gefolgt von Gammaproteobakterien (28,70 %) und Alphaproteobakterien (6,91,8 %) (Ergänzende Abbildung S8). Die dominierende Klasse in den mikrobiellen Gemeinschaften waren Alphaproteobacteria (37,59 %), gefolgt von Actinomycetia (20,09 %) und Acidobacteriia (15,59 %) im Hochlandwald. Die dominierende Klasse in den mikrobiellen Gemeinschaften waren Alphaproteobakterien (46,73 %), gefolgt von Gammaproteobakterien (21,97 %) in Meeresgewässern. Die dominierende Klasse in den mikrobiellen Gemeinschaften waren Dehalococcoidia (35,15 %), gefolgt von Deltaproteobakterien (16,69 %) in Tiefseesedimenten. Während Betaproteobakterien (32, 77 %) die dominierende Klasse mikrobieller Gemeinschaften in Flusssedimenten waren (ergänzende Abbildung S8).

Alpha- und Beta-Diversität. (a) Die α-Diversität der mikrobiellen Vielfalt für verschiedene Lebensräume. ANOVA analysierte die Signifikanz. (b) Hauptkoordinatenanalyse (PCoA) der mikrobiellen Gemeinschaft. Die R- und P-Werte in der Abbildung wurden auf Grundlage von ANOSIM berechnet. UF, Hochlandwald; DS, Tiefseesedimente; MW, Meeresgewässer; RS, Flusssedimente; MS, Mangrovensedimente.

Das neutrale Gemeinschaftsmodell (NCM) eignete sich gut für die Bildung mikrobieller Gemeinschaften in Mangrovenökosystemen, Flusssedimenten und Hochlandwaldlebensräumen (R2 > 0,6). Dieses Modell passte jedoch nicht gut zur mikrobiellen Gemeinschaft in Meeresgewässern und Tiefseesedimentlebensräumen (Abb. 4). Der Nm-Wert war für die mikrobielle Gemeinschaft im Mangroven-Ökosystem am höchsten (Nm = 371.591; Abb. 4), gefolgt von Flusssedimenten (Nm = 161.104), Meeresgewässern (Nm = 90.120) und Tiefseesedimenten (Nm = 48.176). und Hochlandwald (Nm = 24.588). Diese Ergebnisse deuten darauf hin, dass die mikrobielle Ausbreitung im Mangroven-Ökosystem höher war als in anderen Lebensräumen.

Neutrales Gemeinschaftsmodell (NCM) der mikrobiellen Gemeinschaftsversammlung. (a) Tiefseesedimente; (b) Mangrovensedimente; (c) Meeresgewässer; (d) Flusssedimente; (e) Hochlandwald. Die durchgezogenen blauen Linien stellen die beste Anpassung an das NCM dar, wie in Sloan et al.40 gezeigt, und die gestrichelten blauen Linien in der Abbildung stellen die 95 %-Konfidenzintervalle um die Modellvorhersagen dar. Mikrobengemeinschaften mit höheren oder niedrigeren Häufigkeiten als vom NCM vorhergesagt werden in verschiedenen Farben dargestellt. Nm gibt die Größe der mikrobiellen Gemeinschaft multipliziert mit der Einwanderung an, und R2 stellt die Anpassung an dieses Modell dar.

SMDB wurde angewendet, um den Schwefelkreislauf aus fünf Lebensräumen zu profilieren: Hochlandwälder, Tiefseesedimente, Meeresgewässer, Flusssedimente und Mangrovensedimente (Ergänzungstabelle S4). Die Ergebnisse zeigen, dass die Anzahl der Schwefelkreislaufgene in den fünf Lebensräumen 110–159 betrug. Die zehn wichtigsten Schwefelgene waren das ATP-bindende Protein des Sulfonattransportsystems (ssuB), die Heterodisulfidreduktase-Untereinheit A (hdrA), Arylsulfatase (atsA), 3-(Methylthio)propionyl-CoA-Ligase (dmdB), Adenylylsulfatkinase (cysC) und Cystein Synthase (cysE), anaerobe Dimethylsulfoxidreduktase-Untereinheit A (dmsA), Schwefelträgerprotein (tusA), S-Sulfolactat-Dehydrogenase (slcC) und Heterodisulfidreduktase-Eisen-Schwefel-Untereinheit D (hdrD). Die Ergebnisse zeigten, dass fünf der Top-10-Gene zum organischen Abbau-/Syntheseweg gehörten. Daher war der organische Abbau/die organische Synthese der Hauptumwandlungsweg des Schwefelstoffwechsels in diesen fünf Lebensräumen. Die Schwefelkreislaufgene unterschieden sich signifikant (ANOSIM, Permutationen = 999, p-Wert = 0,001) zwischen den fünf Lebensräumen (Abb. 5b). Bei der Gruppierung nach Lebensräumen wurden die Schwefelkreislaufgene in verschiedenen Umgebungen unterschiedlich angereichert (Abb. 5). Beispielsweise war die Häufigkeit dissimilatorischer Sulfatreduktionsgene (dsrB, aprA/B und sat) im marinen Ökosystem (ME) deutlich höher als im nicht-marinen Ökosystem (NME). Im Vergleich dazu war die Häufigkeit der Schwefeloxidationsgene (sqr, SOX und soxC) im nichtmarinen Ökosystem deutlich höher als im marinen Ökosystembereich (p < 0,05). Mangrovensedimente wiesen die höchste Häufigkeit an Genen auf, die an dissimilatorischen Sulfatreduktionsgenen beteiligt sind (dsrA und aprA/B), wobei Tiefseesedimente eine besonders hohe Häufigkeit an dissimilatorischen Sulfatreduktionsgenen (dsrB) aufwiesen. Flusssedimente wiesen die höchste Häufigkeit an Genen auf, die an der Sulfidoxidation (soxB) und der DMSP-Umwandlung (dmdB/C) beteiligt sind.

Die Fülle an Schwefelstoffwechselgenen. (a) Vergleich der Häufigkeit von Schwefelstoffwechselgenen zwischen dem marinen Ökosystem und dem nichtmarinen Ökosystem. Die P-Werte basieren auf dem Tukey-Kramer-Test. (b) Hauptkoordinatenanalyse (PCoA) von Schwefelkreislaufgenen. Die R- und P-Werte in der Abbildung wurden auf Grundlage von ANOSIM berechnet. (c) Unterschiede in der Verteilung wichtiger Schwefelgene in fünf Lebensräumen. Die Häufigkeit ist der Durchschnitt jeder Gruppe. SE wird als Fehlerbalken ausgedrückt. UF, Hochlandwald; DS, Tiefseesedimente; MW, Meeresgewässer; RS, Flusssedimente; MS, Mangrovensedimente.

Die Zusammensetzung der Schwefel metabolisierenden Mikroorganismen zeigte, dass Proteobakterien der dominierende Stamm der Schwefel metabolisierenden Mikroorganismengemeinschaften in Mangrovensedimenten, Meeresgewässern und Flusssedimenten waren (ergänzende Abbildung S9). Darüber hinaus war Chloroflexi der dominierende Stamm schwefelmetabolisierender Mikroorganismengemeinschaften in Tiefseesedimenten.

Auf Stammebene war die Häufigkeit von Proteobakterien in Mangrovensedimenten deutlich höher als in Tiefseesedimenten und Hochlandwäldern. Die Häufigkeit von Nitrospirae in Mangrovensedimenten war deutlich höher als in Meeresgewässern und Hochlandwäldern. Die Häufigkeit von Bacteroidetes in Mangrovensedimenten war deutlich höher als in Tiefseesedimenten, Flusssedimenten und Hochlandwäldern. Im Gegensatz dazu war die Häufigkeit von Actinobakterien in Mangrovensedimenten deutlich geringer als in Meeresgewässern, Tiefseesedimenten, Flusssedimenten und Hochlandwäldern (Abb. 6a). Auf Klassenebene war die Häufigkeit von Gemmatimonadetes, Deltaproteobakterien und Nitrospira in Mangrovensedimenten deutlich höher als in Meeresgewässern. Allerdings war die Häufigkeit von Alphaproteobakterien und Betaproteobakterien in Mangrovensedimenten deutlich geringer als in Flusssedimenten und Hochlandwäldern (Abb. 6b). Random Forest ist ein beliebtes Modell für maschinelles Lernen, das Bootstrap-Aggregation und Randomisierung von Prädiktoren verwendet, um ein hohes Maß an Vorhersagegenauigkeit zu erreichen46. Die Merkmale, die am meisten zur Genauigkeit der Stichprobengruppierungsvorhersage beitragen, wurden mithilfe der Random-Forest-Methode ausgewählt. Bemerkenswert ist, dass bei der Feature-Ranking-Methode der wichtigste Faktor – der Flavilitoribacter (Phylum Bacteroidetes) – zu den Zufallswaldmodellen beitrug (Abb. 7). Abbildung 7 zeigt auch, dass wir durch die Hinzufügung der Signatur der Mikroben Litoricola und Mariniblastus in die Modelle die höchste Genauigkeit erreichen konnten. Die oben erwähnten Ergebnisse zeigten, dass SMDB ein leistungsstarkes Werkzeug zur Analyse des Schwefelkreislaufs aus metagenomischen Daten in verschiedenen Umgebungen war.

Unterschiede in der Verteilung schwefelmetabolisierender Mikroorganismen in verschiedenen Lebensräumen. Die Karte ist laut Log10 die 20 am häufigsten vorkommenden Schwefel metabolisierenden Mikroorganismen. SE wird als Fehlerbalken ausgedrückt. (a) Stammebene. (b) Klassenebene. Die Farbe des Häufigkeitsbalkens stellt Lebensräume dar. Unterschiedliche schwarze Kleinbuchstaben stellen signifikante Unterschiede zwischen den Lebensräumen dar (p < 0,05). UF, Hochlandwald; DS, Tiefseesedimente; MW, Meeresgewässer; RS, Flusssedimente; MS, Mangrovensedimente.

Die Merkmale schwefelmetabolisierender Mikroorganismen werden nach der Häufigkeit ihrer Auswahl als zufällige Waldklassifikatoren geordnet. Die farbigen Kästchen auf der rechten Seite geben das relative Häufigkeitsverhältnis des entsprechenden Faktors in jeder Gruppe an.

Viele Mikroben spielen eine wichtige Rolle im Schwefelkreislauf47,48. Für das Verständnis der Prozesse des Schwefelkreislaufs in der Umwelt ist es von entscheidender Bedeutung, die vollständige Liste der Gene des Schwefelkreislaufs und der schwefelmetabolisierenden Mikroorganismen zu erhalten. In dieser Studie wurde manuell eine Datenbank für die schnelle und genaue Analyse des Schwefelkreislaufs anhand metagenomischer Daten erstellt. Unseres Wissens trägt die SMDB-Onlinedatenbank zur Analyse von Genomen und Metagenomen bei und sucht so nach Schwefelgenen in umfangreichen Sequenzdatensätzen.

Die SMDB bietet eine umfassendere Abdeckung der Gene, die am Schwefelstoffwechsel beteiligt sind, als andere öffentliche Datenbanken (Abb. 2). Eine neue Datenbank, SCycDB23, die 207 Schwefelkreislaufgene enthält, wurde synchron mit der SMDB erstellt. Auch im Vergleich zu SCycDB fanden wir einige vergleichbare Vorteile (Abb. 2). Beispielsweise wurden 32 Schwefelgene (z. B. SUOX, APA1_2, aprM, aps, ETHE1, MET10, MET3, MET5, npsr) in SCycDB nicht nachgewiesen, beispielsweise das Sulfitoxidase-Gen (SUOX), das den letzten Schritt in Cystein katalysierte Katabolismus, wodurch Sulfit zu Sulfat oxidiert wird49. Die Anzahl der Schwefelgene in der SCycDB-Datenbank ist höher als die in der SMDB-Datenbank, hauptsächlich aufgrund der Hinzufügung von Proteinen, die am Schwefeltransfer beteiligt sind, Taurin, (R)-DHPS, Cholin-o-sulfat, PEP und UDP-Glucose Stoffwechsel. Allerdings wurde auch tauD, ein Gen, das Taurin und Sulfit umwandelt50, für die SMDB-Datenbank ausgewählt. Die SMDB-Datenbank konzentriert sich auf die Schlüsselgene, die an der Umwandlung von Schwefelverbindungen gemäß den Referenzen und Schwefelstoffwechselwegen in KEGG- und MetaCyc-Datenbanken beteiligt sind. Unser Ziel ist es, die neuesten Erkenntnisse und Forschungsfortschritte in Studien zum Schwefelstoffwechsel bereitzustellen, beispielsweise zum aeroben DMS-Abbau51. Das Produkt des DMS-Abbaus (also Schwefel- und Methansulfonsäure) zieht Wasser an, fördert die Wolkenbildung und beeinflusst dadurch das Klima. Darüber hinaus wurden die Schwefelsequenzen aus der NR-Datenbank für SMDB ausgewählt, um die Annotation von schwefelmetabolisierenden Mikroorganismen zu erleichtern. Eine geeignete Datenbank ist entscheidend für die Genauigkeit der metagenomischen Annotation. Der SMDB weist vor allem die folgenden drei Eigenschaften auf. Erstens verfügt das SMDB über eine genaue Definition der Gene des Schwefelstoffwechsels. Typische Beispiele sind phsA- und psrA-Gene, die für die Partikel-Thiosulfat-Reduktase bzw. Polysulfid-Reduktase kodieren, aber diese Gene weisen eine hohe Sequenzähnlichkeit auf24. Daher ist es schwierig, die Aktivitäten dieser beiden Enzyme während der Annotation des Genoms zu unterscheiden. Der phylogenetische Baum zeigte eine klare Trennung des psrA-Gens vom phsA-Gen (ergänzende Abbildung S7). Dieses Ergebnis deutete auf die Möglichkeit fehlerhafter ökologischer Erklärungen hin. In SMDB haben wir diese Gene genau definiert, um Fehlanmerkungen zu vermeiden. Zweitens befasst sich die SMDB mit dem Problem falsch positiver Ergebnisse. Diese Studie geht dieses Problem an, indem homologe Sequenzen aus mehreren öffentlichen Datenbanken hinzugefügt werden. Drittens reduziert die geringe Größe (140 MB) des SMDB den Rechenaufwand, der zum Erhalten der Schwefelstoffwechselgene erforderlich ist. 2 G metagenomischer Daten verbrauchen 60 s BLAST-Zeit. Daher bietet die SMDB vergleichbare Vorteile hinsichtlich Datenmenge und -qualität.

Obwohl wir so viele Schwefelgene wie möglich gesammelt haben, müssen einige Schwefelgene möglicherweise noch beachtet werden. Eine DATA SHARING-Schnittstelle (https://smdb.gxu.edu.cn/) wurde bereitgestellt, um Schwefelgene mit experimentell bestätigten Informationen in die SMDB-Datenbank einzureichen. Wir planen, die SMDB-Datenbank kontinuierlich mit neuen Schwefelzyklus-Genen aus der Literatur und im SMDB-Web eingereichten Sequenzen zu aktualisieren.

Da die Anwendung der Metagenomik in der Umwelt zunimmt, ist es für Forscher wichtig, schnell die Funktionsprofile aus der Metagenomik zu erhalten. Die in diesem Artikel beschriebene Datenbank SMDB vereint die meisten öffentlich verfügbaren Schwefelgene und bietet einen zuverlässigen Annotationsdienst zur Untersuchung des Schwefelkreislaufs in verschiedenen Umgebungen. SMDB sammelte die umfassenden anorganischen und organischen Schwefeltransformationsgene, die zur Analyse des Schwefelkreislaufs in fünf Arten von Umgebungen verwendet wurden. Unsere Ergebnisse zeigten, dass in diesen Umgebungen 110–159 Schwefelgene nachgewiesen wurden. In den fünf Lebensräumen findet die DMSP-Umwandlung in hoher Häufigkeit statt, zwei der Top-10-Gene gehören zu diesem Prozess (Ergänzungstabelle S4). Dies zeigt, dass DMSP eines der am häufigsten vorkommenden Organoschwefelmoleküle auf der Erde ist52. Darüber hinaus wurde in diesen Umgebungen ein signifikanter Unterschied in der Verteilung von Schwefelgenen und schwefelmetabolisierenden Mikroorganismen festgestellt. Beispielsweise waren dissimilatorische Sulfatreduktionsgene in Mangrovensedimenten und Tiefseesedimenten sehr häufig anzutreffen, wahrscheinlich aufgrund der hohen Sulfatkonzentration im Meer35.

Die Alpha-Diversität der Mikroorganismen war in Mangrovensedimenten deutlich höher als in den anderen Lebensräumen. PCoA zeigte, dass sich Mangrovensedimente auch deutlich von denen anderer Lebensräume unterschieden (Abb. 3). Dieser Befund steht im Einklang mit früheren Ergebnissen53. Darüber hinaus zeigte NCM, dass die Struktur der Bakteriengemeinschaft in Mangrovensedimenten hauptsächlich durch stochastische Prozesse bestimmt wurde (R2 = 0,745, Nm = 371.591). Die mikrobielle Ausbreitung war im Mangroven-Ökosystem höher als in anderen Lebensräumen. Die hohe Temperatur und Nährstoffverfügbarkeit in Mangrovensedimenten könnte die höhere Diversität der Mikroorganismen erklären. Es könnte auch daran liegen, dass Mangroven in Pufferzonen liegen, die Land und Meer verbinden54. Das Flusswasser gibt Nährstoffe flussaufwärts in die Mangrovensedimente ab. Darüber hinaus wurde beobachtet, dass die mikrobielle Zusammensetzung in verschiedenen Lebensräumen unterschiedliche Muster aufwies. Die mikrobielle Gemeinschaft in Mangrovenökosystemen bestand überwiegend aus Mitgliedern der Deltaproteobakterien.

Frühere Studien haben gezeigt, dass die am Schwefelkreislauf beteiligten Mikroorganismen hauptsächlich zu den Proteobakterien, Firmicutes und Actinobakterien von Bakterien gehören55. Es wurde festgestellt, dass Schwefel metabolisierende Mikroorganismen (z. B. Gemmatimonadetes, Deltaproteobacteria, Bacteroidetes und Nitrospira) in Mangrovensedimenten deutlich häufiger vorkommen als in anderen Lebensräumen (Abb. 6). Die metabolische Vielfalt von Deltaproteobakterien kann einen Wettbewerbsvorteil für das Überleben in schwankenden Lebensräumen darstellen56. Frühere Studien haben gezeigt, dass Deltaproteobakterien mit einem höheren Salzgehalt verbunden sind57. Deltaproteobakterien sind sulfatreduzierende Bakterien (SRB) mit dem Potenzial zur Sulfatreduzierung und zum Abbau organischer Stoffe58. Die Bacteroidetes gelten als primäre Abbauer von Polysacchariden und kommen in vielen Ökosystemen vor59. Das Hinzufügen der Signatur des mikrobiellen Flavilitoribacter in die Modelle ermöglichte die höchstmögliche Genauigkeit, dass es ein Potenzial für Polysaccharide hat.

Der Schwefelkreislauf wird häufig bei der Kontamination mit Schwermetallen genutzt16. Angesichts der Zunahme menschlicher Aktivitäten wird das Gleichgewicht des Schwefelkreislaufs beeinträchtigt, beispielsweise durch den Mangel an Schwefelelementen im Bodenökosystem, der zu einer Verringerung der Pflanzenproduktion führt60,61. Das SMDB wird die Forschung zum Verständnis des Schwefelkreislaufs in verschiedenen Umgebungen erleichtern. Daher wird diese Datenbank es Mikrobiologen ermöglichen, die vollständigen Gene des Schwefelkreislaufs umfassend zu erfassen.

Es wurde eine Datenbank mit hoher Sequenzabdeckung, nämlich SMDB, entwickelt, die sich auf die Informationen zum Schwefelkreislauf konzentriert. Diese integrative Datenbank enthält 175 Gene und deckt 11 Prozesse des Schwefelstoffwechsels ab. Darüber hinaus wurde eine Online-Website-Datenbank von SMDB zur Analyse des Schwefelstoffwechsels bereitgestellt. Mit dem SMDB kann der Schwefelstoffwechsel schnell und genau analysiert werden. Durch die Anwendung des SMDB auf den Schwefelkreislauf in fünf verschiedenen Umgebungen hat es seine Fähigkeit unter Beweis gestellt, den Schwefelkreislauf anhand von Metagenomen in verschiedenen Umgebungen zu annotieren. SMDB wird eine wertvolle Ressource für die Untersuchung des Schwefelstoffwechsels anhand metagenomischer Schrotflintendaten sein.

Metagenomische Daten sind bei NCBI verfügbar, Zugangsnummern: PRJEB24179, PRJNA485648, SRP068645, PRJEB41565, SRP190174, SRP190175, SRP190176, SRP190179 und SRP190180. Metagenomische Daten sind in der GSA-Datenbank des Chinese National Genomics Data Center (https://bigd.big.ac.cn/gsub/) verfügbar, Zugangsnummern: PRJCA002311. Die SMDB-Datenbank ist unter https://github.com/taylor19891213/sulfur-metabolism-gene-database und https://smdb.gxu.edu.cn/ verfügbar.

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Integrative Datenbank für Schwefelstoffwechsel-Gene

Cluster orthologer Gruppen

Evolutionäre Genealogie von Genen: Nicht überwachte orthologe Gruppen

Kyoto-Enzyklopädie der Gene und Genome

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Diese Forschung wurde vom Natural Science Fund for Distinguished Young Scholars of Guangxi Zhuang Autonome Region of China (Grant No. 2019GXNSFFA245011), dem Funding Project of Chinese Central Government Guiding to the Guangxi Local Science and Technology Development (Grant No. GUIKEZY21195021) unterstützt. das Guangxi Key Laboratory of Beibu Gulf Marine Biodiversity Conservation, die Beibu Gulf University (Stipendium Nr. 2022KA02), der Basic Research Fund der Guangxi Academy of Sciences (Stipendium Nr. CQ-C-202202) und das Project of State Key Laboratory of Radiation Medizin und Schutz, Universität Soochow (Nr. GZK1202118).

Nationales technisches Forschungszentrum für Non-Food-Bioraffinerie, Guangxi-Forschungszentrum für biologische Wissenschaft und Technologie, Guangxi-Akademie der Wissenschaften, Nanning, 530007, China

Shuming Mo, Bing Yan, Muhammad Kashif und Chengjian Jiang

Staatliches Schlüssellabor für die Erhaltung und Nutzung subtropischer Agrarbioressourcen, Guangxi Research Center for Microbial and Enzyme Engineering Technology, College of Life Science and Technology, Guangxi University, Nanning, 530004, China

Shuming Mo, Jinhui Li, Muhammad Kashif und Chengjian Jiang

Guangxi Key Lab of Mangrove Conservation and Utilization, Guangxi Mangrove Research Center, Guangxi Academy of Sciences, Beihai, 536000, China

Bing Yan & Tingwei Gao

Guangxi Key Lab für Mensch-Maschine-Interaktion und intelligente Entscheidung, Nanning Normal University, Nanning, 530299, China

Jianping Liao

Staatliches Schlüssellabor für Strahlenmedizin und -schutz, Soochow-Universität, Suzhou, 215123, China

Jianping Liao

Guangxi Key Laboratory of Beibu Gulf Marine Biodiversity Conservation, Beibu Gulf University, Qinzhou, 535011, China

Jingjing Song, Lirong Bai, Dahui Yu und Chengjian Jiang

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SM,. JH,. VON,. und CJ implementierten die Methoden und führten die Experimente durch. SM,. MK,. TG,. JS,. LB und DY analysierten und präsentierten die Ergebnisse. JH,. und JL hat den Code geschrieben. SM hat einen ersten Entwurf fertiggestellt. Alle Autoren haben zum endgültigen Manuskript beigetragen und es genehmigt.

Korrespondenz mit Dahui Yu, Jianping Liao oder Chengjian Jiang.

Die Autoren geben an, dass keine Interessenkonflikte bestehen.

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Nachdrucke und Genehmigungen

Mo, S., Yan, B., Gao, T. et al. Der Schwefelstoffwechsel in subtropischen Meeresmangrovensedimenten unterscheidet sich grundlegend von anderen Lebensräumen, wie SMDB zeigt. Sci Rep 13, 8126 (2023). https://doi.org/10.1038/s41598-023-34995-y

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Eingegangen: 17. Oktober 2022

Angenommen: 11. Mai 2023

Veröffentlicht: 19. Mai 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-023-34995-y

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